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Das Haus Atreides ist gefallen, Herzog Leto ist tot und Baron Harkonnen (Stellan Skarsgård) hat die Regierungsgeschäfte auf dem Planeten Arrakis mithilfe des Imperators erneut übernommen.

Paul (Timothée Chalamet) und seine Mutter, die Lady Jessica (Rebecca Ferguson) haben nur überlebt, indem sie in die lebensfeindliche Wüste geflohen sind und sich den einheimischen Fremen angeschlossen haben, die im Einklang mit der Hitze, dem Sand und den riesigen Sandwürmern leben, die die Förderung der wertvollen Substanz Spice so schwierig machen.

Zusammen mit den Fremen Stilgar (Javier Bardem) und Chani (Zendaya) hält Paul sich versteckt und leistet Widerstand aus dem Untergrund. Zugleich wird er aber auch immer stärker mit seiner Erlöser-Rolle als "Muad'dib" konfrontiert und sieht in seinen Zukunftsvisionen einen Heiligen Krieg, der in seinem Namen das gesamte Universum zu ergreifen droht.